虫草类真菌抗血栓作用的研究现状与展望
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[摘要]虫草是一类侵染昆虫或节肢动物并发育成虫菌复合体的复型真菌，许多虫草种类在功能食品和生物医药领域展现出巨大的应用前景，其中名贵中药材冬虫夏草是最杰出的代表，主要用于补肾润肺并能治疗自汗盗汗、心血管疾病、呼吸系统疾病、高血压、高血脂、高血糖、肾衰竭等。目前，虫草作为药用资源已引起全世界的重视。近20年来，众多研究表明，虫草类真菌具有抗血栓生成的功效，并显示出良好的成药潜力。该文拟对虫草类真菌的降低血液黏度、抗血小板集聚、抗凝血等抗血栓作用研究进展进行综述，为该类资源作为抗血栓药物的开发利用提供思路。
[关键词]虫草；抗血栓；纤维蛋白分解酶
虫草是一类食药用历史久远，名贵稀有的滋补强身药用真菌，在传统分类学上，其有性型属于子囊菌门Ascomycota，核菌纲Pyrenomycetes，肉座菌目Hypocreales，麦角菌科Clavicipitaceae，虫草属Cordyceps。虫草具有生物物种多样的特点，全球已报道的虫草种类超过400种，其中我国报道了90余种。目前，科学工作者对冬虫夏草Cordyceps sinensis、大团囊虫草C. ophioglossoides、蝉花C. sobolifera等近20种虫草进行过较系统的药理学研究，结果提示，虫草在抗血栓形成方面展示了良好的应用前景。本文拟就虫草类真菌在改变血液流变学性质、抗凝血、抑制血小板活化、溶栓等涉及抗血栓形成的几个关键问题进行综述，为该类资源作为抗血栓药物的开发利用提供思路。
1降低血液黏度，改善血液流变学特征
血液黏度增高是血栓倾向的重要因素之一，其可使血液呈高凝状态，易凝固而形成血栓。毕津州等[1]对72例高黏血症患者进行口服金水宝胶囊（冬虫夏草发酵菌粉）治疗，以血液流变学测定作为疗效标准。结果显效20例，有效40例，无效12例，总有效率83%，提示金水宝胶囊用于降血黏度疗效确切，且无明显不良反应。金水宝胶囊还可明显降低病人全血及血浆黏度[2]，在一定程度上抑制血栓的形成。伍小燕等[3]利用柞蚕蛹虫草水提取物通过尾静脉注射的方式治疗膜性肾炎大鼠，治疗5周，结果显示其高、低剂量组（30，10 mg·kg-1）均可通过减少模型大鼠的血液红细胞聚集体、改善红细胞变形性等途径来降低全血黏度，并能降低大鼠血浆黏度，抑制血小板聚集功能。
2抑制血小板活化及聚集
血栓形成是一个复杂的病理生理过程，而血小板在这个过程起关键性作用，涉及到其与多种血细胞、血浆因子和血管内皮细胞等的相互作用，导致病理性血栓形成。因此抑制血小板的黏附和聚集对于血栓疾病的预防和治疗非常重要。
早在20世纪90年代，刘洁等[4]以5，10 g·kg-1剂量的冬虫夏草菌粉对大鼠灌胃，可明显抑制ADP诱导大鼠血小板聚集，但对全血黏度及血液凝固性无明显影响，可能由于药物抑制血小板聚集的同时，机体通过调节其他凝血机制，使其无明显改变。提示其在防治伴有血小板聚集增高的心血管疾病时不至引起出血倾向。但是，是什么成分以及通过什么途径发挥抑制血小板聚集作用，尚待确证。
血小板黏附、活化过程，释放多种代谢产物，其中血管性血友病因子（von Willebrand factor， vWF）在血小板黏附过程中起着桥梁作用，是血小板黏附功能所必需的因子。因此，针对血小板活化初始阶段关键因子的抑制，成了抗血栓形成的重要靶标。王宪波等[5-6]发现冬虫夏草菌丝提取物灌胃2，4周后都明显的降低肝纤维化大鼠模型的肝血窦内皮vWF水平，有抑制血小板活化聚集作用的潜力。
Ca2+是血小板代谢与功能的重要调节因子，胞内Ca2+浓度增加可引起血小板的收缩与释放反应，并促进TXA2的生成[7]，同时TXA2又会促进胞内Ca2+释放。值得注意的是，TXA2是迄今发现的最强的缩血管物质与最强的血小板聚集剂之一。Ca2+拮抗剂可抑制Ca2+内流，减少血小板中Ca2+储存，进而抑制血小板活化。在20世纪80年代，Furuya等[8]调查了17种虫草菌和6种棒束孢属真菌对豚鼠左心房的Ca2+拮抗作用，发现5种虫草菌和4种棒束孢菌效果显著，其中粉被虫草C. pruinosa、日本棒束孢Isaria japonica等6种真菌中的Ca2+拮抗成分为N6-（2-羟乙基）腺苷（HEA）。随后，生本武等[9]也发现多种虫草属及棒束孢属真菌中皆含有HEA，表现出良好的Ca2+拮抗作用，并能有效地抑制ADP诱导的血小板的聚集。而HEA是首个生物来源的Ca2+拮抗剂，具有良好的抑制血小板聚集的成药潜力。近来，Cho等[10]研究发现，虫草素能明显抑制TXA2类似物U46619成分诱导的人血小板聚集反应，并减少胞内游离Ca2+浓度，而且U46619成分所引起的Ca2+依赖蛋白的磷酸化也被明显抑制，因此，虫草素对TXA2介导的血栓形成治疗具有潜在的应用前景。
第二信使cGMP，cAMP是胞内Ca2+水平的调节的重要成员。血小板的聚集功能也受到血小板内cAMP，cGMP的调节，提高血小板中cAMP，cGMP的浓度，可抑制内质网Ca2+库的动员来降低Ca2+水平，达到抑制血小板活化聚集的作用。Cho等[11]的进一步研究发现，虫草菌素呈剂量依赖抑制毒胡萝卜素诱导的人血小板聚集反应，减少胞内Ca2+水平，逆转毒胡萝卜素所致的cGMP水平低下。此外，在存在外源性Ca2+条件下，虫草菌素对胶原诱导的人血小板聚集也呈剂量依赖抑制关系，并显著阻断胞内Ca2+水平上调以及TXA2的生成，Ca2+依赖蛋白的磷酸化也被强烈抑制。虽然代谢生成胞内Ca2+和TXA2途径上游的γ2-磷脂酶C和三磷酸肌醇（IP3）没有变化，但却不能排除虫草素能够影响γ2-磷脂酶C依赖的TXA2生物合成的可能性，同时提示虫草素明显阻断由IP3介导的Ca2+释放。虫草菌素显著提高cGMP，cAMP的水平，且鸟苷酸环化酶抑制剂不能阻断虫草菌素所致的cGMP表达水平上调。不过，腺苷酸环化酶能完全阻断cAMP水平增加。因此，虫草菌素是通过不同作用机制，上调这2种第二信使，进而抑制胞内Ca2+水平[12]。最近，Yoshikawa等[13]利用虫草菌素作用荷B16-F1黑色素瘤大鼠，发现其可明显抑制体内ADP诱导的血小板聚集作用，但其作用机制是否涉及第二信使cGMP，cAMP尚待研究。另外，冬虫夏草醇提物可使人血小板内的cAMP水平明显升高，血小板数下降，同时可明显抑制胶原和ADP诱导的兔血小板聚集，并能抑制血小板与血管壁的相互作用[14]。
前列环素（PGI2）与TXA2都是细胞膜释放的花生四烯酸代谢的主要产物，TXA2是血小板聚集剂，而PGI2的作用则相反，具有强力扩张微血管作用，是体内血小板聚集抑制剂和腺苷酸环化酶激动剂，但二者极不稳定，分泌后便迅速代谢为TXB2和6-Keto-PGF1α。因此，在临床诊断中检测TXB2和6-Keto-PGF1α的量，便就可间接反映PGI2与TXA2的水平。包天桐等[15]发现，冬虫夏草发酵菌丝体的醇提物可使双侧颈动脉结扎引起脑缺血的沙土鼠脑皮层6-Keto-PGF1α水平升高而降低TXB2水平，从而大大提高了两者的比值，提示该制剂具有减小血栓形成的倾向，同时，实验表明虫草菌丝粉提取物明显抑制由ADP、胶原诱导的血小板聚集，在终浓度为1～2 g·L-1时几近完全抑制血小板聚集。除此之外，内皮素（endothelin， ET）是血管内皮细胞分泌的迄今所知作用最强、持续最久的缩血管活性多肽，具有强缩血管、诱导血小板聚集和血栓形成作用，造成血管损害，而冬虫夏草菌丝可明显降低实验动物血液中ET的浓度[16-17]。Wang等[18]认为冬虫夏草抑制人血小板聚集活化与其富含的腺苷、5′-AMP、核酸类等物质有密切关系。另外，Kagamizono等[19]从球孢白僵菌（球孢白僵菌是球孢虫草Cordyceps bassiana的无性型）K-717菌株中分离得到了一种新的血小板活化抑制剂白僵菌酮。白僵菌酮可以明显抑制ADP、胶原及花生四烯酸诱导的血小板聚集，其IC50分别为1.9×10-4，3.8×10-4，3.8×10-4 mol·L-1。另外，分离自球孢白僵菌的缩酚酸肽类抗生素白僵菌素，具有更强的抑制ADP诱导血小板聚集的作用，IC50为6.4×10-5 mol·L-1 [20]。
3抗凝血作用
血栓是一系列血浆凝血因子相继被酶解激活的过程，最终生成凝血酶，形成纤维蛋白凝块。因此，以凝血过程中的某些凝血因子或凝血酶为药物作用的靶标，抑制和破坏它们的活性，便可破坏凝血过程，抑制血液凝固和血栓的形成。虫草生药及其提取物的抗凝血酶作用的报道主要见于僵蚕。彭延古等[21]利用静脉血栓动物模型观察了僵蚕的抗凝血活性。静脉注射僵蚕水提液后，模型动物血栓质量明显减轻（P
4溶栓作用
溶栓药物的主要作用机制是直接或间接激活纤维蛋白溶酶原，使其转变为纤维蛋白溶酶（纤溶酶），纤溶酶可以溶解血栓中的纤维蛋白，从而溶解血栓，使堵塞的血管再度通畅[26]。虫草类真菌中富含纤溶酶，具有溶栓药物开发的巨大潜力。譬如，白僵菌富含纤溶酶，且有较高的纤溶活性[27]。Li等[28]从冬虫夏草培养上清中分离得到了一种新的具有溶解纤维蛋白活性的丝氨酸蛋白酶CSP，其还具有水解纤维蛋白原、酪蛋白的活性，而对牛/人血清白蛋白无明显的影响。CSP是相对分子质量为31 kDa的单链多肽，其N端序列为Ala-Leu-Ala-Thr-Gln-His-Gly-Ala-Pro-Trp，它并不是纤溶酶原激活剂，而是直接裂解纤维蛋白原的Aα链及Bβ链和纤维蛋白的α链、β链及γ-γ链，且EDTA，EGTA，抑肽酶等蛋白酶抑制剂对其均无明显影响[29]。最近，Kim等[29]从高雄山虫草C. takaomantana无性型细脚拟青霉P. tenuipes中分离得到一种高效的可溶解纤维蛋白原的酶，其相对分子质量为14 kDa，N端序列为Ala-Gln-Asn-Ile-Gly-Ala-Val-Val-Asn-Leu-Ser-Pro-Pro-Lys-Gln，其溶解纤维蛋白原及纤维蛋白的活性要强于人血纤维蛋白溶酶，可迅速溶解纤维蛋白的α链和β链，且可快速断开纤维蛋白原的Aα链，但对Bβ链及γ链无影响。近些年来，先后多个研究组从蛹虫草发酵液、菌丝体中分离获得多种新纤溶酶成分[30-32]。由此可见，虫草真菌是一类可用于发掘纤溶酶药物的天然资源。
纤溶系统中，组织型纤溶酶原激活物（t-PA）是纤溶系统的启动因子，纤溶酶原激活物抑制物（PAI）是t-PA的专一的生理性抑制剂，t-PA/PAI平衡的破坏是血液高凝状态与血栓形成的主要原因之一。冬虫夏草菌粉干预糖尿病肾病大鼠模型后，其纤溶系统中t-PA/PAI-1功能紊乱明显减轻[9]。Song等[34]利用冬虫夏草胞外产物治疗肾小球硬化小鼠时发现治疗组小鼠肾组织中PAI-1水平明显下降（P
5其他相关抗血栓活性
大量的研究结果表明，炎症反应是血栓形成的危险因素[35-36]。胆固醇、血浆脂质及脂蛋白含量的异常改变将严重影响血液黏度、凝血系统、纤溶系统及血小板的活性，进而促进血栓形成[37-39]。此外，高血糖也可使血小板活化、纤维蛋白原半衰期缩短，并增强血纤维蛋白肽A和凝血酶活性[40]，导致血栓形成。而虫草类真菌代谢产物在降血脂、降低胆固醇、降血糖及抗炎作用等方面具有明显功效。因此，来自虫草类真菌这些代谢产物具有间接的预防及治疗血栓疾病的作用。
值得提出的是，虫草类真菌也存在一些有利血栓形成的潜在因素，在《本草从新》中就有虫草可以止血的记载。虫草素[41]、粉被虫草甲醇提取物[42]均可以抑制NO，COX-2及PGE2的产生，冬虫夏草水提物具有下调NO表达及诱导TNF-α生成的作用[43]，而NO是抑制血小板活化的重要信号分子。因此，这也可能间接有利于血栓形成。还有，机体内PGI2具有扩张血管、抑制血小板聚集的作用，而80%的PGI2由COX-2催化生成。因此，抑制COX-2的生成，也将影响前列环素PGI2产生，造成机体内PGI2/TXA2代谢平衡失调，有利于血栓形成[44]。
6结论与展望
冬虫夏草作为中国特有的中药材，已有上千年的使用历史。当前，由于环境的变化及人们的掠夺性采集，天然虫草资源弥足珍贵，而通过日臻完善的深层液体发酵技术发酵虫草无性型则可以解决天然资源日趋匮乏的瓶颈制约。而且，现有的研究提示，虫草无性型发酵产物的活性成分、功效与天然虫草类似，是良好的天然虫草替代品。同时，在全世界范围内不断发现具有广泛生物学活性的虫草新种。因此，虫草类真菌已成为药物开发的重要资源。
综上所述，虫草类真菌在创制抗血栓类药物方面展示了良好的应用前景。但是，现有的虫草类真菌抗血栓相关研究尚待深入，这主要体现在三大方面。一是大量的报道仅限于冬虫夏草、蛹虫草、球孢虫草、粉被虫草、高雄山虫草、辛克莱虫草、日本虫草等少数几个虫草物种，与已报道的400多个虫草物种相比，有待进一步拓宽对虫草资源抗血栓作用的筛选；二是虫草抗血栓作用的相关研究多数停留在虫草水提物、醇提物等一次性粗制品开发利用上，活性成分不明了，制备物的质量标准难以把握，影响实验结果的稳定性和可靠性。因此，有待加强虫草类真菌抗血栓作用二次性化学成分的开发利用。第三，现有的报道多限于虫草类真菌抗血栓作用药效方面的评价，甚少探究其抗血栓作用的分子机制。
总之，随着进一步加强对虫草类真菌抗血栓作用的深入研究，对虫草类真菌加强药化分析，分离纯化更多的抗血栓活性单体化合物及凝血酶类物质，如上述提到的虫草素、HEA等，不仅具有抗血栓的作用，还同时能够抑制肿瘤生长、降血压、降血脂、抗衰老等，并且对于单体化合物的活性机制也更加明确，因此，研制有效成分制剂，并根据临床要求，研制剂型、规格多样化的单体药物，相信在不久的将来，能够开发出安全、高效的抗血栓药物，使这类富有我国特色的传统菌类中药资源发挥更大的作用。
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Current studies and prospect of anti-thrombotic effect of Cordyceps fungi
LI Xiao-gang， XIAO Jian-hui*
（Key Laboratory of Cell Engineering of Guizhou Province， Affiliated Hospital of
Zunyi Medical College， Zunyi 563000， China）
[Abstract] Cordyceps is an entomogenous fungi developed after being infected by insects or arthropods. Many varieties of entomogenous fungus show a huge application prospect in functional food and biological medicine fields. Among them， famous herb C.sinensis is their most excellent representative， and mainly used to replenish kidneys and moisten lungs， treating fatigue， night sweating， cardiovascular diseases， respiratory diseases， hypertension， hyperlipidemia， hyperglycemia， renal failure and so on. Currently， as a medicinal resource， C.sinensis has aroused attention from the world. In the past 20 years， many studies found that Cordyceps fungi show the anti-thrombotic effect， as well as a good potential for becoming a patent medicine. This article summarizes studies on Cordyceps fungi′s effects in reducing blood viscosity and resisting platelet aggregation and anticoagulant， so as to provide thought for developing and utilizing these resources as anti-thrombotic medicines.
[Key words] Cordyceps； anti-thrombotic； fibrinolytic enzyme
doi：10.4268/cjcmm20131905